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Structural Flexibility Enables Alternative Maturation, ARGONAUTE Sorting and Activities of miR168, a Global Gene Silencing Regulator in Plants

引用

Molecular Plant 2018年第8期11卷 1008-1023页

作者： Taichiro Iki Antoine Cléry Nicolas G. Bologna Alexis Sarazin Christopher A. Brosnan Nathan Pumplin Frédéric H.T. Allain Olivier Voinnet Department of Biology Swiss Federal Institute of Technology (ETH) Universit&tstrasse 2 ZUrich 8092 Switzerland Institute of Molecular Biology and Biophysics Department of Biology Swiss Federal Institute of Technology (ETH) Zürich Switzerland Biomolecular NMR spectroscopy Platform ETH Zürich Switzerland Present address: Laboratory of Germline Biology Graduate School of Frontier Biosciences Osaka University 1-3 Yamadaoka Suita Osaka Japan

In eukaryotes, the RNase-Ⅲ Dicer often produces length/sequence microRNA （miRNA） variants, called ＂isomiRs＂, owing to intrinsic structural/sequence determinants of the miRNA precursors （pre-miRNAs）. In this study, we combined biophysics, genetics and biochemistry approaches to study Arabidopsis miR168, the key feedback regulator of central plant silencing effector protein ARGONAUTE1 （AGO1）. We identified a motif conserved among plant premiR168 orthologs, which enables flexible internal basepairing underlying at least three metastable structural configurations. These configurations promote alternative, accurate Dicer cleavage events generating length and structural isomiR168 variants with distinctive AGO sorting properties and modes of action. Among these isomiR168s, a duplex with a 22-nt guide strand exhibits strikingly preferential affinity for AGO10, the closest AGO1 paralog. The 22-nt miR168-AGO10 complex antagonizes AGO1 accumulation in part via ＂transitive RNAi＂, a silencing-amplification process, to maintain appropriate AGO1 cellular homeostasis. Furthermore, we found that the tombusviral P19 silencing-suppressor protein displays markedly weaker affinity for the 22-nt form among its isomiR168 cargoes, thereby promoting AGO10-directed suppression of AGOl-mediated antiviral silencing. Taken together, these findings indicate that structural flexibility, a previously overlooked property of premiRNAs, considerably increases the versatility and regulatory potential of individual MIRNA genes, and that some pathogens might have evolved the capacity or mechanisms to usurp this property.

关键词： microRNA miR168 Dicer ARGONAUTE tombusvirus P19

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